Исторических сведений о существовании этого монастыря сохранилось крайне мало.
По преданию, мужской монастырь в честь великомученика Димитрия Солунского существовал на этом месте в 12-16 веках.
Первое летописное упоминание о мужском монастыре великомученика Димитрия Солунского относится к 1576 году. Известно, что он имел значительную территорию, так что болдинская братия арендовала у него пойменные луга, пруд и мельницу.
Начиналась обитель с деревянных церквей св.Димитрия Солунского и Рождества Пресвятой Богородицы.
В начале 17 века он был разрушен польско-литовскими захватчиками.
В 1703 году на высоком холме, называемом Дмитровский вал, началось строительство каменного трехпрестольного храма во имя Святого Духа, с приделами в честь Рождества Богородицы и Димитрия Солунского на месте ранее существовавшей Дмитриевской церкви. Деньги на это пожертвовали дорогобужские посадские люди Петр Кондратьев и Демид Иванов. Письменные источники утверждают, что в Духовской церкви находились чудотворные иконы: образ Николая Чудотворца и икона Иерусалимской Божией Матери древней византийской живописи, от которой дорогобужане получали исцеление от телесных и душевных недугов. Сейчас от этого храма ничего не осталось. Во время Великой Отечественной войны прямым попаданием авиабомбы он был полностью разрушен.
От других приделов сохранились стены, от колокольни – фундамент. После войны оставшиеся строения приспособили под больничный комплекс. Со временем здания пришли в полное запустение. В 90-ые годы 20в. болдинские монахи во главе с архимандритом Антонием (Мезенцовым) взялись за возрождение монастыря. Разбитый потолок, провалившийся гнилой пол, зияющая дырами стена – в таком виде предстала перед ними когда – то прекрасная Духовская церковь.
Восемь лет ушло на разбор кирпичных завалов, восстановление одного из приделов и жилого корпуса. По обе стороны от центрального входа в храм были обнаружены уникальные фрески свв. Петра и Павла начала 18 века со следами пуль и замазанные грязью. Видимо, святых расстреляли из винтовок и попытались стереть из истории в богоборческие 30- е годы.
Стараниями отца Антония на территорию монастыря был проведен газ, проложена канализация, для богослужения предоставлена утварь.
4 октября 1998 года митрополит Смоленский и Калининградский Кирилл освятил восстановленный придел в честь Рождества Пресвятой Богородицы. В том же 1998 году по благословению митрополита Кирилла здесь была создана женская община из 9-ти сестер, переехавших из Никольского прихода г. Сургута , Тобольской и Тюменской епархии. Открытие Димитриевского женского монастыря в октябре 1998 года благословил Священный Синод Русской Православной Церкви. В 1998- 2013 годах проводились работы по реставрации храма, ремонту переданных корпусов и благоустройству территории. 27 августа 2006 года был освящен другой придел в честь святого великомученика Димитрия Солунского.
В настоящее время в монастыре 15 насельниц.